Tracking the urban spread of Usutu virus in southern France: detection across biological and environmental matrices

Rachel Beaubaton, Justine Revel (), Laetitia Pigeyre, Karine Bollore, Alexandre Lepeule, Julien Mocq, Christophe de Franceschi, Julien Pradel (), Yvon Perrin, David Gomis, Marie Ducousso (), Laurie Virolle, Baptiste Chenet, Guillaume Castel (), Anne Charmantier (), Nathalie Charbonnel (), Guillaume Lacour, Olivier Courot, Antoine Mignotte and Yannick Simonin ()
Additional contact information
Rachel Beaubaton: PCCEI - Pathogenesis and Control of Chronic and Emerging Infections - INSERM - Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale - UA - Université des Antilles - EFS - Montpellier - Établissement Français du Sang [Montpellier] - EFS - Établissement Français du Sang [La Plaine Saint-Denis] - UM - Université de Montpellier
Justine Revel: PCCEI - Pathogenesis and Control of Chronic and Emerging Infections - INSERM - Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale - UA - Université des Antilles - EFS - Montpellier - Établissement Français du Sang [Montpellier] - EFS - Établissement Français du Sang [La Plaine Saint-Denis] - UM - Université de Montpellier
Laetitia Pigeyre: PCCEI - Pathogenesis and Control of Chronic and Emerging Infections - INSERM - Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale - UA - Université des Antilles - EFS - Montpellier - Établissement Français du Sang [Montpellier] - EFS - Établissement Français du Sang [La Plaine Saint-Denis] - UM - Université de Montpellier, IAGE - Ingenierie et analyse en génétique environnementale
Karine Bollore: PCCEI - Pathogenesis and Control of Chronic and Emerging Infections - INSERM - Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale - UA - Université des Antilles - EFS - Montpellier - Établissement Français du Sang [Montpellier] - EFS - Établissement Français du Sang [La Plaine Saint-Denis] - UM - Université de Montpellier
Alexandre Lepeule: Altopictus [Bayonne, France]
Julien Mocq: Altopictus [Bayonne, France]
Christophe de Franceschi: CEFE - Centre d’Ecologie Fonctionnelle et Evolutive - EPHE - École Pratique des Hautes Études - PSL - Université Paris Sciences et Lettres - CNRS - Centre National de la Recherche Scientifique - IRD [Occitanie] - Institut de Recherche pour le Développement - INRAE - Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement - Institut Agro Montpellier - Institut Agro - Institut national d'enseignement supérieur pour l'agriculture, l'alimentation et l'environnement - UM - Université de Montpellier - UMPV - Université de Montpellier Paul-Valéry
Julien Pradel: UMR CBGP - Centre de Biologie pour la Gestion des Populations - Cirad - Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement - IRD [Occitanie] - Institut de Recherche pour le Développement - INRAE - Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement - Institut Agro Montpellier - Institut Agro - Institut national d'enseignement supérieur pour l'agriculture, l'alimentation et l'environnement - UM - Université de Montpellier
Yvon Perrin: Montpellier 3M - Montpellier Méditerranée Métropole
David Gomis: Montpellier 3M - Montpellier Méditerranée Métropole
Marie Ducousso: UMR PHIM - Plant Health Institute of Montpellier - Cirad - Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement - IRD - Institut de Recherche pour le Développement - INRAE - Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement - Institut Agro Montpellier - Institut Agro - Institut national d'enseignement supérieur pour l'agriculture, l'alimentation et l'environnement - UM - Université de Montpellier, IAGE - Ingenierie et analyse en génétique environnementale
Laurie Virolle: Parc de Lunaret-Zoo de Montpellier
Baptiste Chenet: Parc de Lunaret-Zoo de Montpellier
Guillaume Castel: UMR CBGP - Centre de Biologie pour la Gestion des Populations - Cirad - Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement - IRD [Occitanie] - Institut de Recherche pour le Développement - INRAE - Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement - Institut Agro Montpellier - Institut Agro - Institut national d'enseignement supérieur pour l'agriculture, l'alimentation et l'environnement - UM - Université de Montpellier
Anne Charmantier: CEFE - Centre d’Ecologie Fonctionnelle et Evolutive - EPHE - École Pratique des Hautes Études - PSL - Université Paris Sciences et Lettres - CNRS - Centre National de la Recherche Scientifique - IRD [Occitanie] - Institut de Recherche pour le Développement - INRAE - Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement - Institut Agro Montpellier - Institut Agro - Institut national d'enseignement supérieur pour l'agriculture, l'alimentation et l'environnement - UM - Université de Montpellier - UMPV - Université de Montpellier Paul-Valéry
Nathalie Charbonnel: UMR CBGP - Centre de Biologie pour la Gestion des Populations - Cirad - Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement - IRD [Occitanie] - Institut de Recherche pour le Développement - INRAE - Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement - Institut Agro Montpellier - Institut Agro - Institut national d'enseignement supérieur pour l'agriculture, l'alimentation et l'environnement - UM - Université de Montpellier
Guillaume Lacour: Altopictus [Bayonne, France]
Olivier Courot: IAGE - Ingenierie et analyse en génétique environnementale
Antoine Mignotte: Altopictus [Bayonne, France]
Yannick Simonin: PCCEI - Pathogenesis and Control of Chronic and Emerging Infections - INSERM - Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale - UA - Université des Antilles - EFS - Montpellier - Établissement Français du Sang [Montpellier] - EFS - Établissement Français du Sang [La Plaine Saint-Denis] - UM - Université de Montpellier

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Abstract: Abstract: The Usutu virus, a neurotropic Orthoflavivirus transmitted by mosquitoes, was first identified in South Africa in 1959 and has progressively spread across Europe over the past two decades. This virus follows an enzootic cycle between mosquitoes and birds, leading to periodic outbreaks that have caused significant bird mortality. Although primarily an avian pathogen, Usutu virus can occasionally infect humans and other mammals who act as incidental or dead-end hosts. The repeated avian epizootics observed in Europe in the last two decades raise concerns about potential zoonotic risks, even though human infections remain rare. In most cases, human infection is either asymptomatic or results in mild symptoms. However, in some instances, Usutu virus has been linked to severe neurological conditions, including encephalitis and meningoencephalitis. The Occitanie region in the south of France is particularly vulnerable to this threat due to its ecosystem, which harbors both competent mosquito vectors and numerous avian hosts that act as amplifying hosts for the virus. We investigated the urban circulation of Usutu virus in the city of Montpellier, where the first human case of infection by this virus in France was previously identified. To assess the presence of Usutu virus, we conducted a repeated cross-sectional study using serological (ELISA, microneutralization) and molecular (RT-qPCR) analyses of captive avifauna, including a longitudinal study of captive birds at the Montpellier zoological park between 2016 and 2024. Additionally, in 2024, we completed our study with avian cloacal swabs, pigeon droppings, rat blood, mosquito faeces, and environmental water samples (dPCR). Our findings revealed active circulation of the Usutu virus in the urban environment over multiple years. Furthermore, we demonstrated the feasibility of detecting the virus in droppings and environmental waters, highlighting the potential of environmental surveillance as a non-invasive and largescale method. This study contributes to a better understanding of Usutu virus circulation and highlights its established presence in urban areas. Author summary: The Usutu virus is transmitted among bird populations by the Culex pipiens mosquito and is associated with avian mortality. It can also cause neurological disorders in humans, with cases primarily reported in Europe. Usutu virus poses a threat to both human and bird health, as infections are often asymptomatic and thus difficult to detect, especially given the limited surveillance networks in place. This study, conducted in Montpellier, southern France, aims to establish surveillance networks to assess the distribution of the virus. The region, home to large bird and mosquito populations, is particularly exposed to Usutu virus, with both avian and human cases reported. We have documented its urban circulation in birds, mosquitoes, and water, emphasizing the need for comprehensive monitoring to track its spread and establish an early warning system.

Date: 2025-09-02
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Published in PLoS Neglected Tropical Diseases, 2025, 19 (9), pp.e0013506. ⟨10.1371/journal.pntd.0013506⟩

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DOI: 10.1371/journal.pntd.0013506

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