Transcriptomic plasticity in hybrid schistosomes can contribute to their zoonotic potential

Nelia Luviano Aparicio (), Eglantine Mathieu-Bégné (), Julien Kincaid-Smith (), Olivier Rey (), Marion Picard (), Cristian Chaparro (), Jean-François Allienne (), Anne Rognon (), Bruno Polack (), Isabelle Vallée (), Myriam Thomas (), Jérôme Boissier () and Eve Toulza ()
Additional contact information
Nelia Luviano Aparicio: IHPE - Interactions Hôtes-Pathogènes-Environnements - UPVD - Université de Perpignan Via Domitia - IFREMER - Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer - CNRS - Centre National de la Recherche Scientifique - UM - Université de Montpellier, S3C - Sylvester Comprehensive Cancer Center [Miami, FL, USA]
Eglantine Mathieu-Bégné: IHPE - Interactions Hôtes-Pathogènes-Environnements - UPVD - Université de Perpignan Via Domitia - IFREMER - Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer - CNRS - Centre National de la Recherche Scientifique - UM - Université de Montpellier, QUASAV - SFR UA 4207 QUAlité et SAnté du Végétal - UA - Université d'Angers - ESA - Ecole Supérieure des Agricultures - INRAE - Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement - Nantes Univ - Nantes Université - Institut Agro Rennes Angers - Institut Agro - Institut national d'enseignement supérieur pour l'agriculture, l'alimentation et l'environnement, IRHS - Institut de Recherche en Horticulture et Semences - UA - Université d'Angers - INRAE - Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement - Institut Agro Rennes Angers - Institut Agro - Institut national d'enseignement supérieur pour l'agriculture, l'alimentation et l'environnement
Julien Kincaid-Smith: UMR CBGP - Centre de Biologie pour la Gestion des Populations - Cirad - Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement - IRD [Occitanie] - Institut de Recherche pour le Développement - INRAE - Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement - Institut Agro Montpellier - Institut Agro - Institut national d'enseignement supérieur pour l'agriculture, l'alimentation et l'environnement - UM - Université de Montpellier
Olivier Rey: IHPE - Interactions Hôtes-Pathogènes-Environnements - UPVD - Université de Perpignan Via Domitia - IFREMER - Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer - CNRS - Centre National de la Recherche Scientifique - UM - Université de Montpellier
Marion Picard: IHPE - Interactions Hôtes-Pathogènes-Environnements - UPVD - Université de Perpignan Via Domitia - IFREMER - Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer - CNRS - Centre National de la Recherche Scientifique - UM - Université de Montpellier
Cristian Chaparro: IHPE - Interactions Hôtes-Pathogènes-Environnements - UPVD - Université de Perpignan Via Domitia - IFREMER - Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer - CNRS - Centre National de la Recherche Scientifique - UM - Université de Montpellier
Jean-François Allienne: IHPE - Interactions Hôtes-Pathogènes-Environnements - UPVD - Université de Perpignan Via Domitia - IFREMER - Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer - CNRS - Centre National de la Recherche Scientifique - UM - Université de Montpellier
Anne Rognon: IHPE - Interactions Hôtes-Pathogènes-Environnements - UPVD - Université de Perpignan Via Domitia - IFREMER - Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer - CNRS - Centre National de la Recherche Scientifique - UM - Université de Montpellier
Bruno Polack: BIPAR - Biologie moléculaire et immunologie parasitaires et fongiques - ENVA - École nationale vétérinaire d'Alfort - Laboratoire de santé animale, sites de Maisons-Alfort et de Normandie - ANSES - Agence nationale de sécurité sanitaire de l'alimentation, de l'environnement et du travail - INRAE - Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement, Biopôle Alfort - ENVA - École nationale vétérinaire d'Alfort
Isabelle Vallée: BIPAR - Biologie moléculaire et immunologie parasitaires et fongiques - ENVA - École nationale vétérinaire d'Alfort - Laboratoire de santé animale, sites de Maisons-Alfort et de Normandie - ANSES - Agence nationale de sécurité sanitaire de l'alimentation, de l'environnement et du travail - INRAE - Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement
Myriam Thomas: BIPAR - Biologie moléculaire et immunologie parasitaires et fongiques - ENVA - École nationale vétérinaire d'Alfort - Laboratoire de santé animale, sites de Maisons-Alfort et de Normandie - ANSES - Agence nationale de sécurité sanitaire de l'alimentation, de l'environnement et du travail - INRAE - Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement
Jérôme Boissier: IHPE - Interactions Hôtes-Pathogènes-Environnements - UPVD - Université de Perpignan Via Domitia - IFREMER - Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer - CNRS - Centre National de la Recherche Scientifique - UM - Université de Montpellier
Eve Toulza: IHPE - Interactions Hôtes-Pathogènes-Environnements - UPVD - Université de Perpignan Via Domitia - IFREMER - Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer - CNRS - Centre National de la Recherche Scientifique - UM - Université de Montpellier

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Abstract: Hybrids between Schistosoma haematobium and Schistosoma bovis contribute to human and animal infections, highlighting complex interspecies interactions that facilitate schistosomiasis transmission. Schistosoma bovis infects multiple ruminant hosts, promoting cross-species transmission and increasing zoonotic risk. This study explores transcriptomic plasticity as a mechanism enabling hybrid schistosomes to adapt to different definitive hosts. We analysed two contexts: (1) introgressed S. haematobium × S. bovis hybrids, which exhibited higher virulence in sheep than parental S. bovis; and (2) S. bovis infecting different mammalian hosts. Introgression, the transfer of genetic material between species through hybridization and repeated backcrossing, was associated with 366 differentially expressed genes (4% of coding genes) between introgressed hybrids and S. bovis in sheep. Additionally, S. bovis showed host-dependent transcriptomic changes, with 30% of genes differentially expressed between infections in hamsters and sheep. Enriched biological processes shared across introgression and host adaptation included nuclear mRNA catabolism and inner mitochondrial membrane organization, indicating increased gene expression plasticity and metabolic adaptation to environmental stress. These findings suggest that transcriptomic plasticity enhances the adaptability of S. bovis and hybrid worms, increasing their zoonotic potential. This raises concerns for schistosomiasis control, as such plasticity could expand transmission capacity and complicate intervention strategies. This article is part of the Royal Society Science+ meeting issue ‘Parasite evolution and impact in action: exploring the importance and control of hybrid schistosomes in Africa and beyond'.

Keywords: host change; zoonotic risk; heterosis; Schistosoma hybrids; transcriptomic plasticity (search for similar items in EconPapers)
Date: 2026-01-08
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Published in Philosophical Transactions of the Royal Society B: Biological Sciences, 2026, 381 (1941), pp.20240534. ⟨10.1098/rstb.2024.0534⟩

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DOI: 10.1098/rstb.2024.0534

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