Adaptive Challenges of Past and Future Invasion of Drosophila suzukii: Insights From Novel Genomic Resources and Statistical Methods Combining Individual and Pool Sequencing Data

Louise Camus (), Nicolas Rode (), Svitlana Serga (), Anne Loiseau (), Xiao Chen, Carole Iampietro (), Marc Kenis, William Marande (), Julián Mensch, Hugues Parinello, Marija Savić Veselinović, Sophie Valière (), Jinping Zhang, Arnaud Estoup (), Simon Boitard () and Mathieu Gautier ()
Additional contact information
Louise Camus: UMR CBGP - Centre de Biologie pour la Gestion des Populations - Cirad - Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement - IRD [Occitanie] - Institut de Recherche pour le Développement - délégation Occitanie - IRD - Institut de Recherche pour le Développement - INRAE - Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement - Institut Agro Montpellier - Institut Agro - Institut national d'enseignement supérieur pour l'agriculture, l'alimentation et l'environnement - UM - Université de Montpellier
Nicolas Rode: UMR CBGP - Centre de Biologie pour la Gestion des Populations - Cirad - Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement - IRD [Occitanie] - Institut de Recherche pour le Développement - délégation Occitanie - IRD - Institut de Recherche pour le Développement - INRAE - Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement - Institut Agro Montpellier - Institut Agro - Institut national d'enseignement supérieur pour l'agriculture, l'alimentation et l'environnement - UM - Université de Montpellier
Svitlana Serga: UMR CBGP - Centre de Biologie pour la Gestion des Populations - Cirad - Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement - IRD [Occitanie] - Institut de Recherche pour le Développement - délégation Occitanie - IRD - Institut de Recherche pour le Développement - INRAE - Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement - Institut Agro Montpellier - Institut Agro - Institut national d'enseignement supérieur pour l'agriculture, l'alimentation et l'environnement - UM - Université de Montpellier, KhNU - V.N. Karazin Kharkiv National University
Anne Loiseau: UMR CBGP - Centre de Biologie pour la Gestion des Populations - Cirad - Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement - IRD [Occitanie] - Institut de Recherche pour le Développement - délégation Occitanie - IRD - Institut de Recherche pour le Développement - INRAE - Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement - Institut Agro Montpellier - Institut Agro - Institut national d'enseignement supérieur pour l'agriculture, l'alimentation et l'environnement - UM - Université de Montpellier
Xiao Chen: Yunnan Agricultural University
Carole Iampietro: GeT-PlaGe - Génome et Transcriptome - Plateforme Génomique - INRAE - Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement - GET - Plateforme Génome & Transcriptome - GENOTOUL - Génopole Toulouse Midi-Pyrénées [Auzeville] - ENVT - École nationale vétérinaire de Toulouse - Toulouse INP - Institut National Polytechnique (Toulouse) - Comue de Toulouse - Communauté d'universités et établissements de Toulouse - INSERM - Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale - CNRS - Centre National de la Recherche Scientifique - Toulouse INP - Institut National Polytechnique (Toulouse) - Comue de Toulouse - Communauté d'universités et établissements de Toulouse - INRAE - Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement - EPE UT - Université de Toulouse - Comue de Toulouse - Communauté d'universités et établissements de Toulouse
Marc Kenis: CABI Europe - Switzerland - Centre for Agricultural and Biosciences International Europe - Switzerland
William Marande: CNRGV - Centre National de Ressources Génomiques Végétales - INRAE - Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement
Julián Mensch: EGE - Departamento de Ecología, Genética y Evolución [Buenos Aires] - FCEyN - Facultad de Ciencias Exactas y Naturales [Buenos Aires] - UBA - Universidad de Buenos Aires [Buenos Aires]
Hugues Parinello: MGX - Montpellier GenomiX - BCM - BioCampus - INSERM - Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale - CNRS - Centre National de la Recherche Scientifique - UM - Université de Montpellier
Marija Savić Veselinović: University of Belgrade [Belgrade]
Sophie Valière: GeT-PlaGe - Génome et Transcriptome - Plateforme Génomique - INRAE - Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement - GET - Plateforme Génome & Transcriptome - GENOTOUL - Génopole Toulouse Midi-Pyrénées [Auzeville] - ENVT - École nationale vétérinaire de Toulouse - Toulouse INP - Institut National Polytechnique (Toulouse) - Comue de Toulouse - Communauté d'universités et établissements de Toulouse - INSERM - Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale - CNRS - Centre National de la Recherche Scientifique - Toulouse INP - Institut National Polytechnique (Toulouse) - Comue de Toulouse - Communauté d'universités et établissements de Toulouse - INRAE - Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement - EPE UT - Université de Toulouse - Comue de Toulouse - Communauté d'universités et établissements de Toulouse
Jinping Zhang: CAAS - Chinese Academy of Agricultural Sciences, MoA-CABI Joint Laboratory for Biosafety, Institute of Plant Protection - CAAS - Chinese Academy of Agricultural Sciences
Arnaud Estoup: UMR CBGP - Centre de Biologie pour la Gestion des Populations - Cirad - Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement - IRD [Occitanie] - Institut de Recherche pour le Développement - délégation Occitanie - IRD - Institut de Recherche pour le Développement - INRAE - Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement - Institut Agro Montpellier - Institut Agro - Institut national d'enseignement supérieur pour l'agriculture, l'alimentation et l'environnement - UM - Université de Montpellier
Simon Boitard: UMR CBGP - Centre de Biologie pour la Gestion des Populations - Cirad - Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement - IRD [Occitanie] - Institut de Recherche pour le Développement - délégation Occitanie - IRD - Institut de Recherche pour le Développement - INRAE - Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement - Institut Agro Montpellier - Institut Agro - Institut national d'enseignement supérieur pour l'agriculture, l'alimentation et l'environnement - UM - Université de Montpellier
Mathieu Gautier: UMR CBGP - Centre de Biologie pour la Gestion des Populations - Cirad - Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement - IRD [Occitanie] - Institut de Recherche pour le Développement - délégation Occitanie - IRD - Institut de Recherche pour le Développement - INRAE - Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement - Institut Agro Montpellier - Institut Agro - Institut national d'enseignement supérieur pour l'agriculture, l'alimentation et l'environnement - UM - Université de Montpellier

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Abstract: Global change is accelerating biological invasions, making it crucial to understand how species adapt in new environments to improve management strategies. Genomic data provide valuable insights into adaptation through genotype‐environment association (GEA) studies, which identify genes and biological processes tied to invasion success, and through geometric genomic offset (gGO) statistics, which estimate genetic (mal)adaptation to new environments. Here, we investigate genetic adaptation in the invasive pest Drosophila suzukii using novel genomic resources and statistical methods. We use a new chromosome‐level genome assembly and data from 37 populations, combining publicly available and newly generated pooled and individual sequencing data, analysed with an enhanced version of BayPass software, tailored for such hybrid datasets. First, we identify genomic regions showing genetic differentiation between native and invasive populations. Then, using a GEA with 29 environmental covariates, we estimate the gGO between the source environments and the invaded areas, shedding light on the potential adaptive challenges D. suzukii faced during previous invasions. In addition, we estimate gGO for geographical areas not yet invaded to predict future invasion risks, and identify regions from which preadapted populations may originate. Our results reveal numerous genomic regions associated with the invasive status from genome scans. However, when considering broader patterns of adaptation to specific environmental variables through gGO analyses, we find that D. suzukii populations likely faced only limited adaptive challenges across their major invasion range, while certain uninvaded regions still remain at high risk of future invasion. Our study offers significant insights into D. suzukii adaptation and provides a practical population genomics framework to predict biological invasions, applicable to various species.

Keywords: biological invasions; Drosophila suzukii; BayPass; local adaptation; genomic offset; GEA (search for similar items in EconPapers)
Date: 2025-12-04
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Published in Molecular Ecology, 2025, 34 (24), pp.e70192. ⟨10.1111/mec.70192⟩

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DOI: 10.1111/mec.70192

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